Die Perlenburg ist die Heimat einer heiligen Reliquie: dem ewigen Feuer. Doch eines Tages erscheint der mysteriöse Nekromant Arkhton mit seiner Armee von Untoten, versessen darauf, sich die Reliquie zu eigen zu machen, die ihm neue Macht verspricht. Doch die Soldaten der Perlenburg und die Männer und Frauen, die sie bewohnen, sind bereit, ihren Glauben und ihre heilige Reliquie, ohne die alles Leben und Licht unwiederbringlich verloren sind, zu verteidigen.

In Stronghold Undead nimmt ein Spieler die Rolle Arkhtons ein, während der andere Spieler die Verteidiger der Perlenburg spielt. Sobald Arkhtons Armee der Untoten vor der achten Runde, die den Sonnenaufgang bedeutet durch den Arkhton und seine Armee zu Staub zerfallen, die Mauern der Festung durchbricht, übernimmt Arkhton die Reliquie und gewinnt das Spiel. Die Verteidiger in der Perlenburg müssen die Mauern halten und die dunkelste Nacht überstehen, die sie jemals gesehen haben.

Angreifer und Verteidiger beginnen jede Runde damit, Vorräte anzulegen und Vorbereitungen zu treffen. Der angreifende Nekromant wirkt seine dunkle Magie mithilfe von mächtigen Zauberkarten. Doch jeder seiner Zauber gibt dem Verteidiger mehr Zeit, eigene Vorbereitungen zu treffen. Der Verteidiger erhält Sanduhren, die er für verschiedene Aktionen innerhalb der Festung oder zur Verteidigung vor den Angriffen der Belagerungswaffen und der Untoten auf die Burgmauern einsetzen kann. Nach den Manövern des Angreifers und dem Sturmangriff mit Fern- und Nahkämpfen sowie der Umgruppierung der Verteidiger endet eine Runde. Sollte es dem Angreifer gelungen sein, die Verteidigungslinie an wenigstens einem Mauerabschnitt zu durchbrechen, gelangt er ins Innere der Festung und erobert die Reliquie. Halten die Mauern dem Andrang stand, beginnt eine neue Runde.